Vilkaviškio vyskupijos muziejus buvo įkurtas 1992 m. ir eigoje keitė pavadinimą: pradžioje vadinosi Religinės kultūros muziejumi, nuo 1995 m. – Bažnytinio meno muziejumi, Vyskupijos istorijos muziejumi, Vyskupijos istorijos ir meno muziejumi, Vilkaviškio vyskupijos muziejumi. Eksponatus muziejui vyskupo įgaliojimu (pradžioje vysk. J. Žemaičio, vėliau vysk. R. Norvilos) rinko muziejaus direktorius Justinas Sajauskas iš Vilkaviškio vyskupijos bažnyčių, vienuolynų.

Nuo 2023 m. muziejui vadovauja muziejininkė Elena Gvazdaitienė. Per pastarąjį laikotarpį muziejaus ekspozicija buvo pertvarkyta, atnaujinta, pritaikyta pagal esamas sąlygas mokinių, piligrimų ar pavienių lankytojų nedidelių grupelių lankymui.