Pirmąją medinę Šv. Kryžiaus išaukštinimo bažnyčią Senajame Dūkšte (Dūkšteliuose), Dūkšto dvare apie 1601 m. pastatė dvaro savininkai Rudaminos. Ji 1674 m. atstatyta. Medinė bažnyčia Dūkšte pastatyta 1936 m. Ji, 1956 m. sudegus Senojo Dūkšto (Dūkštelių) bažnyčiai, tapo jungtine parapijos bažnyčia. Bažnyčioje yra 2 kultūros paminklai: paveikslai Šv. Jonas Krykštytojas (sukūrė Jonas Rustemas) ir "Marija su kūdikiu".