Medininkuose 1391 m. įkurta parapija ir pastatyta viena pirmųjų Lietuvos bažnyčių. Kurį laiką (išskyrus 1528–1540 m.) parapiją valdė reguliariųjų atgailos kanauninkų vienuolynas. Apie XVII–XVIII a. bažnyčios perstatymus duomenų nėra. 1655 m. ATR ir Maskvos karo metu bažnyčią nusiaubė Rusijos armija.

1788 m. pastatyta nauja medinė bažnyčia. Ji 1812 m. apiplėšta, vienuolynas, biblioteka ir archyvas sudegė. 1831 m. bažnyčiai priklausė Slabadkos kaimas. 1832 m. vienuolynas ir bažnyčia uždaryti. Ji 1835 m. pervežta į Salas. Dvarininkė Kaminskienė 1858 m. pastatė koplyčią. Į Medininkus paskirtas kunigas. 1865 m. koplyčia uždaryta, o 1868 m. – nugriauta. Nuo 1900 m. gyventojai ne kartą prašė valdžios leidimo pasistatyti bažnyčią. Nors 1907 m. patvirtintas naujos medinės bažnyčios projektas, bet iki 1915 m. statyti neleista. Medininkuose 1915 m. Šv. Mišias laikydavo Vokietijos kariuomenės katalikų kapelionas, vėliau – Tabariškių klebonas Mykolas Sopočka. Jis klojime įrengė koplyčią. 1916 m. ji įrengta kitame klojime, pastatyta varpinė. 1918 m. paskirtas klebonas Jonas Semaškevičius. 1922 m. gegužės 29 d. pašventinti dabartinės medinės bažnyčios pamatai. Ji pastatyta tik 1931 m. Bažnyčia stačiakampio plano, vienabokštė, bazilikinė, trinavė, su prieangiu, bokšteliu. Šventoriuje stovi medinė varpinė. Šventoriaus tvora medinė.