1794 m. Jonas ir Barbora Truskauskai kalvos viduryje pastatė pirmąją medinę šv. Dvasios bažnyčią, jai paskyrė šešis valakus žemės, įkūrė ir išlaikė prieglaudą. 1813 m. lapkričio 17 dieną buvo įsteigta parapija, nustatytos ribos. O 1854 m. pastatyta nauja stačiakampio plano bažnyčia. 1863 m. minima parapinė mokykla. Klebono Prialgausko rūpesčiu buvo apmūrytas šventorius ir kapinės. 1906-aisiais be caro valdžios leidimo klebonas Boleslovas Rakauskas ir vikaras Leonardas Babrauskas įsteigė parapijos biblioteką-skaityklą. 1908 m. už tai buvo nubausti. 1915-aisiais bažnyčios varpai išvežti į Rusiją. 1925 m. įsigyti du nauji varpai, iš kurių vienasyra išlikęs. Nuo 1922 m. Truskavoje klebonavo Antanas Kungis. Jis 1926 m. suremontavo bažnyčią, o 1930 m. pastatė Šv. Vincento prieglaudą-mūrinius dviaukščiusmūrus.

1944 m. liepos 22-28 dienomis sudegė bažnyčia, varpinė, klebonija, ūkiniai pastatai. Todėl po metų bažnyčia įrengta buvusioje prieglaudoje. Dar sovietmečiu 1988 m. atkakliomis parapijiečių pastangomis buvo gautas leidimas statyti naują bažnyčią. 1989 m. prasidėjo projektavimo darbai ir bažnyčios statyba, kuriai vadovavo parapijos klebonas kun. Petras Baniulis. 1990 m. birželio 19 d. pašventintas kertinio sakralinio pastato akmuo. 1998 m. gegužės 31 d. naująją bažnyčią konsekravo Panevėžio vyskupas Juozas Preikštas.