Istorinė ekspozicija apima Zarasų krašto istoriją nuo seniausių laikų iki XX a. vidurio. Ekspozicija supažindina su Zarasų miesto vystymosi raida, carizmo laikotarpiu, to laikotarpio kultūra, religija, istorinių-politinių įvykių raida, taip pat galima pamatyti eksponatų, kurie gana plačiai atskleidžia Zarasų krašto pramonės, žemės ūkio, švietimo, kultūros vystymąsi ir visuomeninių organizacijų veiklą 1918-1940 m.