XV a. viduryje Kruonyje pastatyta pirmoji bažnyčia, kuriai Lietuvos didysis kunigaikštis Kazimieras 1472 m. suteikė aprūpinimą. Kruonis 1570 m. atiteko Oginskiams. XVII a. pradžioje dvare pastatyti puošnūs mūriniai renesanso rūmai. XVII a. antroje pusėje Kruonis nurodomas kaip viena karaimų gyvenviečių Lietuvoje. 1693 m. Kruonyje gyveno 39 šeimos (apie 230-270 gyventojų, neskaitant vienuolių ir bažnyčios tarnų), yra amatininkų (audėjas, kalvis, siuvėjas, aludaris, kubilius), veikia malūnas. Kruonis nukentėjo 1812 m. karo metu. Stipriai apgriauti ir vėliau neatstatyti dvaro rūmai, apniokota cerkvė. 1897 m. Kruonyje gyveno 473 gyventojai, 1931 m. - 62 sodybos. 1926 m. pradėjo veikti pieno perdirbimo bendrovė, Kapinėse palaidotas dailininkas Vladas Didžiokas (1889-1942), šalia - jo žmona dailininkė Barbora Didžiokienė (1896-1976) ir sūnus Jurgis. 1773 m. Kruonyje įkurta parapijinė mokykla. Šiuo metu veikia gimnazija. Kruonio miestelio istorinis centras - vietinės reikšmės urbanistikos paminklas. Nuo 2008 m. miestelyje vyksta klasikinės muzikos festivalis "Renesanso naktys Kruonyje". Festivalio koncertai vyksta bažnyčioje arba dvarvietėje.