Pirmoji stačiatikių šventykla Rudaminoje įrengta 1866 metais buvusioje Švč. Mergelės Marijos katalikų bažnyčioje ir pavadinta Viešpaties Atsivertimo cerkve. 1874–1876 m. ji išardyta, jos vietoje pastatyta nauja dabartinė akmeninė cerkvė, o iš senosios šventyklos pastatyta medinė kapinių Rudaminos Šv. Nikolajaus Stebukladario koplyčia.

I pasaulinio karo metu cerkvė išvogta. XX a. tarpukariu ji prirašyta Vilniaus Skaisčiausios Dievo motinos cerkvei. 1944 m. per karą cerkvė apgriauta, vėliau nebebuvo atstatyta. Pastato griuvėsiai išlikę iki šių dienų.