Teatro gimimas Panevėžyje 1940 m. siejamas su Juozu Miltiniu – ekscentrišku ir talentingu 33-ejų metų režisieriumi. Tuo metu jis, grįžęs po studijų Prancūzijoje ir viešnagės Anglijoje, vadovavo Kauno Darbo rūmų teatro vaidybos studijai ir teatrui. 1940 m. lapkričio 21 d. Miltinis buvo paskirtas naujojo teatro aktoriumi, turinčiu teisę režisuoti. Netrukus prie jo prisijungė būrys jaunų, kūryba degančių aktorių. O 1941 m. kovo 15 m. įvyko pirmoji naujojo teatro premjera – Juozo Miltinio "Sidabrinis slėnis" pagal Nikolajaus Pogodino pjesę. Ankstyvuoju Panevėžio dramos teatro kūrybos laikotarpiu buvo pastatyta nemažai lietuvių dramaturgų ir pasaulinės klasikos kūrinių: Kazio Binkio, Antano Vienuolio, Sofijos Čiurlionienės-Kymantaitės, Moliere‘o, Carlo Goldoni, Beno Jonsono ir kitų autorių pjesių. Spektaklius režisavo pats J. Miltinis, taip pat Vaclovas Blėdis, Jonas Alekna. Pokario metais teatras privalėjo kurti tik "aukšto idėjinio meninio lygio" spektaklius. J. Miltinis bandė laviruoti sovietinės dramaturgijos vingiuose – statė menkaverčius K. Simonovo, A. Jakobsono, L. Maliugino kūrinius. Statė juos "teisingai" tam, kad pelnytų teisę moderniai interpretuoti didžiąją literatūrą ir kalbėti apie skausmingas žmogiškosios egzistencijos problemas.

Miltinis Panevėžio dramos teatrui su pertraukomis vadovavo 40 metų ir pavertė Panevėžį tikra teatro Meka. Jis lietuvių teatro istorijoje išskirtinę vietą užima dėl daugelio priežasčių: vakarietiško išsilavinimo, fanatiško atsidavimo savojo teatro idėjai ir dėl to, kad kūrybą visada derino su pedagogine veikla. Miltinio teatras – intelektualus, sudėtingas, bet kartu ir jautrus, atskleidžiantis žmogaus prigimties prieštaringumą. Anot teatrologės Šarūnės Trinkūnaitės, Tokie Miltinio spektakliai kaip Henriko Ibseno "Heda Gabler" (1957), Antono Čechovo "Ivanovas" (1960), Williamo Shakespeare'o "Makbetas" (1961), Wolfgango Borcherto "Lauke, už durų" (1966), Friedricho Dürrenmatto "Fizikai" (1967) ir Augusto Strindbergo "Mirties šokis" (1973) visoje Sovietų Sąjungoje įtvirtino Panevėžio dramos teatro kaip išskirtinio, elitinės literatūros, intelektualios režisūros bei ypatingos aktorystės, teatro reputaciją.