Tai ankstyviausias mūrinis statinys buvusiose kapinėse, iškilęs stačiatikių sklypo centre. Bažnyčia suprojektuota 1858 m. Vyriausioje kelių ir viešųjų pastatų valdyboje Sankt Peterburge. Pastatas nedidelis, graikiško kryžiaus plano. Statant išplėsta priebažnyčio dalis, virš jo iškeltas bokštelis. Nuo prospekto link bažnyčios vedė tiesus takas. Iki 1935 m. buvo metropolito katedros cerkvė. Po Pirmojo pasaulinio karo parapijos lėšomis atliktas remontas, 1923 m. pašventinta. 1935 m. pastačius naują Apreiškimo Švč. Dievo Motinai katedrą, Prisikėlimo bažnyčia priskirta jai (tapo filija), reikšmė sumažėjo. 1947 m. sovietų valdžia oficialiai įregistravo parapiją. Bažnyčioje mišias laikė katedros šventikas. 1957–1958 m. atliktas kapitalinis remontas. 1962 m. valdžia bažnyčią uždarė neva dėl to, kad viena religinė bendruomenė negali naudotis dviem šventyklomis vienu metu. Bažnyčia performuota į archyvą. 2000 m. pradžioje bažnyčia suremontuota ir vėl atidaryta.